Alla Galleria spettò inoltre la direzione dei lavori per la realizzazione delle Cappelle medicee di San Lorenzo, che ebbero inizio nel 1604.
Molti artefici forestieri vennero chiamati a lavorare a Firenze per dare nuovi stimoli agli artigiani fiorentini: le manifatture di palazzo riguardarono la lavorazione di ceramica, pietre dure, porcellana, cristallo e la produzione di gioielli.
Con la riforma della Guardaroba del 1637, furono previsti due scrivani, uno addetto alla sorveglianza dei lavoranti e alla compilazione delle liste di conti della Galleria, l'altro, dislocato presso la Cappella di San Lorenzo, con i compiti anche di custodia e sorveglianza dei materiali e degli oggetti qui conservati. Un apposito custode era destinato invece alla Galleria. L'assegno settimanale che la Depositeria elargiva alla Galleria era ritirato dal pagatore, che provvedeva alla distribuzione del denaro. Figuravano nel ruolo della Galleria anche alcuni maestri, in aggiunta a quelli che dirigevano ogni singola bottega. Il custode della Galleria teneva invece conto degli stanzini annessi ai locali per la rappresentazione delle commedie pubbliche.
Alla Galleria furono annesse la Fonderia e l'Armeria, con un apposito assegnamento.
Durante gli anni della Reggenza (1737-1765), la Galleria, insieme a pochi altri uffici afferenti alla Corte, continuò a operare con modalità immutate, né sulle sue attività e struttura organizzativa influirono sostanzialmente le riforme attuate dal nuovo granduca Pietro Leopoldo Asburgo Lorena a partire dal 1765: in questa fase, sul piano dell’amministrazione economica, la Galleria era posta alle dirette dipendenze del direttore della Segreteria di finanze; tuttavia, poiché la produzione riguardava i beni mobili della Corte, il rapporto di collaborazione con il Primo guardaroba restava costante, tanto che questi doveva verificare e firmare le note di spesa relative alla gestione della Galleria, prima di passarle al pagamento presso la cassa della Depositeria generale. Nel 1783, in conseguenza del processo di accentramento delle funzioni amministrative, venne soppressa la carica di computista della Galleria dei lavori, trasferendone le mansioni al computista della Guardaroba generale. Nel 1798 la Galleria trasferì la sua sede dai locali degli Uffizi a quelli dell’ex convento di San Niccolò, dove è attualmente situato l’Opificio delle pietre dure.
Nel 1801, a seguito del cambiamento dinastico e istituzionale determinato dalla creazione del Regno d'Etruria sotto Ludovico I di Borbone, il Guardaroba maggiore assunse anche l’amministrazione economica della Galleria, che assolse con l’ausilio di un amministratore generale. Seguì nel 1808, con l’annessione della Toscana all’Impero francese, la soppressione di tutti i dipartimenti della Guardaroba generale.
Nel 1814, a Restaurazione avvenuta, la Galleria fu nuovamente posta alle dirette dipendenze del Maggiordomo maggiore. Nel 1849, le competenze di quest’ultimo furono divise tra la nuova carica di Soprintendente dell’Imperiale e Real casa e corte (dal 1856 Maggiordomo dell’Imperiale e Real corte) e la carica di Gran ciamberlano: spettò al primo il controllo della Galleria dei lavori. Il ruolo della Galleria comprendeva allora un disegnatore, un magazziniere e una serie di maestri e sotto maestri, tutti dipendenti dal direttore, il quale aveva anche compiti di responsabilità contabile. Spettava inoltre alla Galleria la cura dell'opera più imponente da esso prodotta, cioè la Cappella dei Principi in San Lorenzo, per la quale era prevista la presenza di personale apposito.
Tale assetto si mantenne fino al 1859, quando il granduca e la Corte abbandonarono Firenze.