La Camera ebbe come compiti originari e principali la custodia e manutenzione delle armi del Comune e la gestione dei fondi per l'acquisto di materiale bellico, per i servizi di spionaggio e per le rocche e fortezze del dominio. Ebbe inoltre ulteriori mansioni tra cui i pagamenti degli stipendi e delle spese per gli ambasciatori (una provvisione del 1408 affidava alla Camera la custodia del registro dei nomi degli ambasciatori eletti dai Signori e Collegi), per il servizio delle guardie notturne, per la manutenzione del palazzo dei Priori e l'acquisto dei materiali come carta, cera, pergamena, assi e pelle per le legature e simili, necessari ai diversi uffici che nell'edificio avevano sede, per la mensa dei Signori, per le elemosine e i sussidi, per le operazioni di scrutinio e il mantenimento dei leoni della Signoria. Dal 1308 ai due camarlinghi religiosi della Camera dell'arme fu affidato il sigillo del Comune, che in quell'anno era stato trafugato dal podestà Carlo d'Amelia e solo fortunosamente recuperato. L'incarico rimase ai due camarlinghi religiosi fino al 1473, quando la custodia del sigillo fu attribuita al Cancelliere Bartolomeo Scala.
Nei primi anni dopo l'istituzione del Monte comune la Camera dell'arme doveva tenere una delle due copie degli elenchi dei possessori dei titoli di credito, mentre l'altra si conservava presso la Camera del comune. Allo stesso modo, al camarlingo della Camera dell'arme era affidata una chiave della cassetta contenente il denaro destinato agli stipendi del personale del Monte comune.

Nel 1351 si cercarono di regolamentare le uscite della Camera dell'arme con provvisioni specifiche. In primo luogo, si stabilì che all'ufficio dovessero esser corrisposti 200 fiorini ogni due mesi e dietro esclusiva deliberazione dei Signori. Questi ultimi insieme ai Dodici Buonuomini avevano poi il compito di eleggere i quattro ragionieri deputati con il Giudice delle ragioni e poi con il Giudice degli appelli e nullità che assorbì a metà del '300 tale competenza, a rivedere le scritture contabili che i camarlinghi erano obbligati a tenere con regolarità. Il massimo di spesa che i camarlinghi potevano affrontare era di 25 fiorini. Per cifre superiori, dovevano chiedere l'autorizzazione dei Signori. Nel caso di situazioni eccezionali, come le guerre, in cui le uscite aumentavano, i Signori dovevano scegliere quattro ufficiali aggiuntivi perché garantissero alla Camera il denaro necessario e ne controllassero la gestione. I camarlinghi dovevano inoltre redigere inventari delle masserizie e armi loro affidate sia di quelle custodite presso il palazzo dei Priori sia di quelle inviate ai luoghi di difesa disseminati nel dominio. A loro spettava poi la distribuzione del sale ai doganieri del contado.
Nel 1451, ad esempio, si stabilì che i ragionieri incaricati della revisione dei conti non venissero scelti dalla Signoria, ma eletti per tratta, mentre nel 1415 il compito di redigere inventari delle armi presenti nel deposito del palazzo dei Priori e in altri uffici fu affidato dagli statuti ai Regolatori delle entrate e delle uscite.
Durante il periodo granducale l'ufficio perse parte delle sue competenze, soprattutto quelle che riguardavano la gestione delle spese di guerra. Il camarlingo della Camera dell'arme mantenne invece e anzi ampliò il ruolo di economo di quello che era stato il palazzo della Signoria. Doveva perciò occuparsi delle spese per la manutenzione dell'edificio e dei suoi locali, per il rifornimento di materiale scrittorio della segreteria granducale, per le vesti del personale, per le feste cittadine e per le onoranze da tributarsi a regnanti e autorità in visita.