La l. 20 mar. 1865, n. 2248, Allegato E, abolì il sistema del contenzioso amministrativo e affidò al giudice ordinario le controversie che interessavano le pubbliche amministrazioni nella prospettiva che il legale difensore dello Stato potesse contribuire a una migliore definizione dei problemi di giurisdizione. A fronte dell'ipotesi di costituire un corpo di avvocati specializzati dipendenti dall'amministrazione statale si delineò anche quella di affidare la difesa dello Stato al pubblico ministero.
Con l. 28 nov. 1875, n. 2781, vennero modificate le funzioni dei pubblici ministeri e si previde la possibilità per magistrati del pubblico ministero di essere adibiti agli uffici del contenzioso finanziario, equiparando giuridicamente tale servizio all'esercizio della professione di avvocato. L'art. 7 della legge delegò il governo all'emanazione di un regolamento per la disciplina delle cause e dei rapporti degli uffici del contenzioso finanziario con le pubbliche amministrazioni.
Con il regolamento del 16 gen. 1876, n. 2914, venne approvato l'ordinamento dell'Avvocatura erariale: la difesa delle amministrazioni fu affidata agli uffici dei regi avvocati erariali, le cui funzioni risultavano potenziate; assunsero infatti la diretta rappresentanza e difesa delle amministrazioni in giudizio, obbligatoriamente nelle città sedi degli uffici stessi, restando facoltativa per gli altri giudici del distretto; avevano inoltre potere di direzione rispetto alle amministrazioni, cui veniva fatto esplicito divieto di ricorso ad avvocati del libero foro, salvo casi eccezionali autorizzati dal ministero di appartenenza, previo parere del Ministero delle finanze. L'unità di indirizzo venne garantita dal porre gli uffici territoriali alle dipendenze dell'Avvocatura generale e facendo accedere alla carriera personale altamente qualificato. L'estensione del patrocinio a enti pubblici diversi dallo Stato si determinò con l. 14 lug. 1907, n. 485, e con r.d. 24 nov. 1913, n. 1303, venne approvato il testo unico delle leggi sull'Avvocatura erariale: la difesa delle cause e le consultazioni legali nell'interesse dello Stato, del fondo per il culto e degli economati dei benefici vacanti, come di tutte le altre amministrazioni dipendenti dallo Stato fu affidata alla Regia avvocatura erariale. Salvo il caso previsto dall'art. 3 della l. 29 ago. 1893, n. 512, non si poteva fare ricorso ad avvocati del libero foro, se non per ragioni assolutamente eccezionali, inteso il parere dell'Avvocatura generale erariale e secondo norme stabilite dal Consiglio dei ministri.
Gli Uffici dell'avvocatura erariale dipendevano dal Ministero del tesoro ed erano posti sotto l'immediata direzione dell'Avvocato generale: l'Avvocatura erariale, pertanto, era composta dall'Avvocatura generale, che risiedeva a Roma, e dalle avvocature distrettuali. Gli uffici distrettuali erano dodici con sede a Cagliari, Catania, Catanzaro, Firenze, Genova, Milano, Napoli, Palermo, Roma, Torino, Trani, Venezia. Il patrocinio si estese agli agenti e agli impiegati dello Stato e alle persone giuridiche pubbliche con r.d. 30 dic. 1923, n. 2828. Questo decreto introdusse la norma per cui, nelle cause in cui era parte una pubblica amministrazione, il giudice competente era quello del luogo in cui aveva sede l'Ufficio dell'Avvocatura erariale.
Nel 1925, con r.d.l. 5 aprile, n. 397, convertito in l. 21 mar. 1926, n. 597, venne data facoltà al governo di compilare e pubblicare il testo unico delle leggi sull'Avvocatura dello Stato, che venne approvato nel 1933, con r.d. 30 ottobre, n. 1611. Con questo riordinamento i precedenti uffici distrettuali diventarono Uffici dell'avvocatura generale. In base al testo unico la rappresentanza, il patrocinio e l'assistenza in giudizio delle amministrazioni dello Stato, anche se organizzate ad ordinamento autonomo, spettavano all'Avvocatura dello Stato. Nel caso di giudizi che si svolgevano fuori della sede degli uffici dell'Avvocatura dello Stato, questa poteva delegare funzionari dell'amministrazione interessata. Non poteva essere richiesta l'assistenza di avvocati del libero foro se non in casi assolutamente eccezionali, inteso il parere dell'Avvocato generale dello Stato e secondo norme stabilite dal Consiglio dei ministri. Vennero emanate disposizioni precise circa la competenza e la sede degli organi giudiziari chiamati a decidere sulle controversie in cui era parte una amministrazione pubblica. Vennero altresì ampliate le funzioni dell'Avvocatura dello Stato: provvedeva infatti alla tutela legale dei diritti e degli interessi dello Stato e alle consultazioni legali richieste dalle amministrazioni ed inoltre a consigliare e dirigere quando si trattasse di promuovere, contestare o abbandonare giudizi; esaminava progetti di legge, di regolamenti, di capitolati redatti dalle amministrazioni qualora ne fosse richiesta; predisponeva transazioni d'accordo con le amministrazioni interessate; esprimeva parere sugli atti di transazione redatti dalle amministrazioni; preparava contratti e suggeriva provvedimenti intorno a reclami o questioni mossi amministrativamente che potessero dar materia a litigio; corrispondeva direttamente con le amministrazioni.
L'Avvocatura dello Stato, in sostanza, diventò un fattore di coordinamento unitario finalizzato a collegare e mediare le molteplici istanze pubbliche in correlazione ai fini perseguiti dallo Stato: gli Uffici dell'Avvocatura dello Stato, infatti, vennero a dipendere direttamente dal capo del governo e furono posti sotto l'immediata direzione dell'Avvocato generale. L'Avvocatura dello Stato era costituita dall'Avvocato generale e dalle avvocature distrettuali, ora previste in numero di diciassette con sede ad Ancona, L'Aquila, Bari, Bologna, Brescia, Cagliari, Catania, Catanzaro, Firenze, Genova, Messina, Milano, Napoli, Palermo, Torino, Trieste, Venezia. La circoscrizione delle avvocature distrettuali coincideva con quella delle rispettive corti di appello. Nella circoscrizione della Corte di appello di Roma le attribuzioni dell'Avvocatura distrettuale erano esercitate dall'Avvocatura generale dello Stato. Per la consulenza legale e la difesa delle cause dello Stato in Tripolitania e in Cirenaica fu istituito un Ufficio di Avvocatura dello Stato in Tripoli, con una sede distaccata a Bengasi.
A seguito della promulgazione della Costituzione repubblicana, l'Avvocatura dello Stato ha esteso i suoi compiti dalle controversie tra l'amministrazione e il privato cittadino a quelle tra amministrazioni dello Stato e autonomie locali, nonché tra le prime e la Comunità economica europea, senza tuttavia che gli fosse conferito il rango di organo di rilevanza costituzionale.
A seguito dell'ordinamento regionale, avviato nel corso degli anni Settanta, la l. 3 apr. 1979, n. 103, ha modificato le linee generali dell'Avvocatura dello Stato, accentuandone la posizione di indipendenza funzionale e individuandola come struttura di collegamento e intermediazione tra le amministrazioni statali e regionali.